Le Culling Game commence, plongeant nos héros dans un chaos orchestré sur tout le Japon. Éparpillés dans différentes colonies barricadées par des voiles, ils doivent récolter des points en survivant à des duels à mort pour influer sur les règles du jeu. Dans la colonie de Tokyo n°1, Yuji affronte d’entrée un adversaire redoutable : Hiromi Higuruma, un ancien avocat réincarné en juge impitoyable, dont le Domaine prend la forme d’un tribunal.
Condamné à tort sous ce pouvoir, Yuji se retrouve sans énergie occulte. Pourtant, ployant sous le poids de ses fautes à Shibuya, il plaide coupable et accepte sa responsabilité, émouvant Higuruma. Ce dernier, touché par la sincérité du garçon, lui remet ses points au lieu de le tuer, renonçant au bain de sang. Non loin, Megumi est trahi par une alliée de fortune et tombe dans un piège tendu par Reggie, un sorcier manipulateur qui déploie des contrats maudits inscrits sur des reçus.
Leur affrontement dans un gymnase désaffecté est extrêmement tactique. Poussé à bout, Megumi étend son Domaine inachevé, saturant la zone de ses ombres liquides pour submerger Reggie. Écrasé par la pression des invocations, Reggie périt noyé sous le poids cumulé de ses propres invocations et de la ruse de Megumi. À terre, Megumi est sauvé in extremis par l’intrusion d’un étrange bouffon, Fumihiko Takaba, dont les pitreries inconscientes ont le pouvoir de défier la réalité.
Entre-temps, l’Ange tant recherché se manifeste : Hana Kurusu, une jeune fille investie par un esprit bienveillant détenant la clé pour libérer Gojo, sauve Megumi et se joint à lui en échange d’une promesse d’éliminer « le Déchu » (Sukuna) en temps voulu. Dans la colonie de Tokyo n°2, Panda tombe face à Hajime Kashimo, un ancien guerrier fougueux assoiffé du frisson de combattre Sukuna. D’une violence électrique, Kashimo démembre Panda sans mal, ne laissant à celui-ci que son dernier cœur à l’agonie.
Hakari fait alors une entrée fracassante pour venger son camarade. Sa technique de jackpot, opérant comme un train de la chance dans une arène de casino imaginaire, lui confère une énergie occulte illimitée à chaque gain. Les deux combattants se livrent à un duel effréné, enchaînant les coups mortels. Hakari encaisse toutes les attaques de Kashimo grâce à sa régénération quasi instantanée lorsqu’il touche le jackpot, tandis que Kashimo, galvanisé par son électricité, frôle la folie meurtrière.
Finalement, après plusieurs cycles de chance et un combat qui détruit le paysage environnant, Hakari et Kashimo finissent par se respecter. Hakari épargne Kashimo, et celui-ci accepte de céder ses points et d’attendre patiemment son duel rêvé contre Sukuna. Plus au nord, dans la colonie de Sendai, Yuta Okkotsu mène une véritable guerre à lui seul. Il élimine d’abord un fléau ancestral, puis se retrouve face à trois adversaires d’exception : Kurourushi, un cafard géant dégoûtant à la lame infectieuse ; Takako Uro, une sorcière à l’air méprisante qui plie le ciel à sa volonté ; et Ryu Ishigori, un épicurien à la tignasse imposante, détenteur de l’attaque d’énergie la plus destructrice de tout le jeu.
Yuta doit jongler entre ces ennemis redoutables tout en protégeant une poignée de civils terrifiés pris au piège. Lorsque Kurourushi réapparaît en pleine bataille, Yuta fait appel à Rika, son alliée maudite, pour dévorer vivante la hideuse créature. Désormais libéré de cette menace, Yuta redouble d’efforts : il copie la technique de Takako et, à l’aide de Rika, la met hors d’état de nuire. S’ensuit un face-à-face titanesque avec Ishigori, où les deux hommes rivalisent de rayons énergétiques à faire trembler la terre.
Dans un éclair final, Yuta surpasse Ishigori, satisfaisant du même coup l’envie insatiable de ce dernier qui s’éteint en ayant enfin goûté à une confrontation à la hauteur de son appétit. Victorieux, Yuta ajoute à son actif un nombre de points énorme, qu’il utilisera pour infléchir les règles du jeu en faveur de ses alliés. Durant ce temps, Maki Zenin fait irruption dans la colonie de Sakurajima, libre de toute restriction grâce à son absence d’énergie occulte.
Aux côtés de Noritoshi Kamo (le jeune exorciste exclu de son clan par la prise de pouvoir de Kenjaku), elle affronte une silhouette familière et terrifiante : Naoya Zenin, revenu d’entre les morts sous la forme d’un fléau rancunier et véloce. Fou de haine à l’idée d’avoir été tué par « une sous-merde sans pouvoirs » (Maki), Naoya déchaîne une vitesse inouïe et métamorphose sa forme en un gigantesque char d’air tranchant.
Maki, aidée par deux joueurs excentriques – un sumotori aspirant à l’extase du combat et un samouraï sans maîtrise de l’art –, repousse les assauts meurtriers. Elle accepte un bref combat de sumo qui épure son esprit de toute distraction, lui permettant d’atteindre la clarté absolue dans ses perceptions, à l’instar de Toji autrefois. Quand Naoya libère son Domaine Expansion, Maki, insensible à ses techniques, le brise et l’achève sans pitié en fracassant son noyau maudit, détruisant définitivement l’orgueil du clan Zenin. Au fil de ces batailles, nos héros introduisent de nouvelles règles pour se faciliter la tâche : l’échange d’informations entre colonies et le transfert de points entre joueurs, créant un réseau de coopération inédit dans ce jeu cruel.
Pourtant, Kenjaku manœuvre à un tout autre niveau. Tandis que les exorcistes s’entre-déchirent, il conclut un pacte secret avec le gouvernement américain : attirés par les promesses de puissance, des soldats étrangers lourdement armés pénètrent les colonies pour capturer des sorciers à des fins d’expérimentation. Leur incursion tourne au carnage : ni les joueurs sanguinaires ni les fléaux libérés par Kenjaku ne font de quartier, et les cris des militaires se mêlent à ceux des civils piégés.
Profitant de la confusion, Kenjaku se rend auprès de Tengen. Choso tente courageusement de l’arrêter pour venger ses frères, mais Kenjaku le blesse grièvement. C’est alors Yuki Tsukumo qui défie l’usurpateur. Dans les entrailles du tombeau des étoiles, leur affrontement fait rage : Yuki, révélant son statut de spéciale, manie une technique qui augmente infiniment sa masse et celle de son shikigami, donnant à chacun de ses coups la force d’un coup de planète.
Kenjaku réplique avec l’arsenal de fléaux qu’il a accumulés, et même une compétence de gravité volée, transformant le duel en choc titanesque. Dans un acte de sacrifice sublime, Yuki concentre toute sa vie dans une ultime sphère catastrophique qui explose sur Kenjaku. L’explosion dévaste le complexe, mais Kenjaku survit par une astuce et transperce fatalement Yuki. Il accule alors Tengen et l’absorbe, amorçant le pire : la fusion de Tengen avec l’humanité. Dans un élan d’urgence, nos héros parviennent à se réunir après avoir accompli leurs objectifs dans les colonies.
Higuruma à leurs côtés, ils instaurent la règle cruciale permettant de se déplacer librement hors des colonies, ouvrant la voie à la solidarité. L’Ange, alias Hana Kurusu, se joint à eux et l’espoir renaît de libérer Gojo grâce à son pouvoir de désenclaver. Pourtant, le destin s’acharne : la dernière épreuve du Culling Game frappe Megumi en plein cœur. Tsumiki Fushiguro, enfin réveillée de son coma, se révèle être possédée par l’esprit d’une sorcière millénaire nommée Yorozu.
Capricieuse et éprise de Sukuna, Yorozu utilise le corps de Tsumiki pour exiger un combat contre le Roi des Fléaux. Elle s’envole vers une autre colonie, le sourire aux lèvres, laissant Megumi anéanti par l’impuissance à sauver sa sœur. C’est l’instant que choisit Sukuna pour trahir Yuji. Depuis leur pacte secret, il attendait son heure. Profitant du choc et de la distraction générale, Sukuna prend le contrôle du corps de Yuji une fraction de seconde – juste assez pour murmurer un mot d’ordre qui transfère son âme dans le corps de Megumi.
En un éclair, Sukuna conquiert l’esprit brisé du jeune Fushiguro, transformant son hôte à son image démoniaque. Libéré, Sukuna assène à Yuji un coup destructeur qui aurait dû le tuer, puis tente de dévorer l’Ange qui osait menacer sa liberté. Hana Kurusu est grièvement mutilée en voulant purifier Sukuna, son sort incertain tandis que Sukuna échappe à toute entrave. Dans un rugissement triomphal, il quitte la troupe désemparée et rejoint Yorozu dans la colonie de Sendai.
Là-bas, un combat titanesque s’engage entre Sukuna (utilisant maintenant les Dix Ombres de Megumi pour invoquer l’hideux Mahoraga) et Yorozu qui manœuvre un exosquelette bionique. La sorcière, habitée d’un amour fou pour Sukuna, se donne corps et âme dans la bataille, mais Sukuna la poignarde et l’extermine sans état d’âme. En mourant dans un élan amoureux, Yorozu offre à Sukuna un dernier cadeau (une relique de son amour à consommer), auquel le démon ne réagit que par le mépris.
Avec la mort de Tsumiki, l’ultime lueur d’humanité de Megumi s’éteint, permettant à Sukuna de régner sans partage sur ce corps. Le Culling Game touche alors à sa fin, supplanté par l’apocalypse que Kenjaku déchaîne. Ayant fusionné Tengen avec des millions de non-sorciers, il libère d’innombrables énergies maudites à travers tout le pays, semant le chaos et la mort à une échelle inimaginable. Pourtant, au milieu de ces ténèbres, l’espoir refait surface : grâce aux efforts combinés de la fine équipe, la Prison de Vide est finalement ouverte.
Satoru Gojo, libéré après des semaines de captivité hors du temps, émerge à nouveau dans le monde ravagé. Mis au courant de l’horreur qui s’est abattue et du sort de Megumi, il reprend son souffle… puis, les yeux brûlants de résolution, défie Sukuna en personne. Le duel final est acté pour le 24 décembre 2018, date fatidique où se scellera le destin du monde des sorciers..