Malgré les deuils et les trahisons, Yuji, Megumi, Yuta et leurs alliés restants n’ont pas le luxe de souffler. Ils rencontrent l’insaisissable Maître Tengen, l’entité immortelle au cœur des barrières occultes, dans son labyrinthe souterrain. En présence de la mystérieuse exorciste Yuki Tsukumo, Tengen révèle les plans de Kenjaku : ce dernier, ayant pris le contrôle du clan Kamo, orchestre un rituel macabre appelé le Culling Game (le « Jeu d’abattage »).
Des milliers de porteurs de malédictions latentes à travers le Japon sont contraints de participer à ce jeu mortel où seuls les plus cruels survivront, le tout pour alimenter une sinistre évolution de l’espèce humaine via la fusion de Tengen avec la population. Kenjaku prévoit également d’utiliser l’Ange (Hana Kurusu), une sorcière réincarnée capable de briser tous les sceaux, afin d’ouvrir la Prison de Vide – soit pour libérer Gojo, soit à d’autres fins obscures.
Comprenant l’enjeu vital de retrouver l’Ange, nos héros décident d’entrer dans le Culling Game. Avant cela, ils ont besoin de renforts : Megumi pense immédiatement à Kinji Hakari, un ex-3e année génial mais renvoyé de l’école. Yuji et Megumi se rendent incognito dans l’arène clandestine où Hakari organise des combats truqués entre sorciers pour parier. Après avoir déjoué la gardienne des lieux, Kirara Hoshi, Yuji parvient à impressionner Hakari lors d’un duel en encaissant stoïquement une pluie de coups, symbolisant sa détermination inébranlable.
Touché, Hakari accepte de se joindre à leur cause, à condition d’obtenir ensuite carte blanche pour ses affaires. Pendant ce temps, un drame se joue : sanctionné pour ses créations de marionnettes maudites, le directeur Masamichi Yaga est exécuté par les instances supérieures, laissant un vide pédagogique et émotionnel chez les exorcistes (Panda pleure son « père »). Parallèlement, Maki Zenin, convalescente de ses blessures, est trahie par son propre clan.
Son père, Ogi, tente de l’assassiner elle et sa jumelle Mai dans un entrepôt infesté de fléaux. Grièvement blessées, les sœurs partagent un moment d’une poignante tendresse. Mai, dans un ultime sacrifice, transmet à Maki toutes ses forces et son ambition : elle forge une épée maudite et exhorte sa sœur à « tout détruire » avant de s’éteindre. Maki renaît alors dépourvue de toute énergie occulte, le corps affranchi des limites, à l’image de l’illustre Toji.
Animée d’une froide rage, elle élimine en quelques battements de cœur les fléaux qui rampaient sur elles puis éventre son père stupéfait. L’alarme retentit dans le complexe des Zenin : Maki, l’œil glacé et l’arme au poing, passe à l’œuvre. Aucune unité d’élite, aucun gardien ne survit à sa fureur vengeresse. Ceux qui la comparent à Toji comprennent trop tard qu’elle est devenue son égal. Même Naoya, en quête de gloire, est humilié : Maki brise son orgueil en déjouant la vitesse frénétique de sa projection astrale et l’assomme d’un coup titanesque.
Gravement blessé, Naoya sera achevé par la propre mère de Maki, qui dans un dernier souffle poignarde le fils détesté, expurgeant ainsi la lignée. Au petit matin, le clan Zenin n’est plus que ruines et cadavres. Les autres grandes familles destituent les Zenin de leur statut, et Maki tourne le dos à ce passé sanglant, tenant la promesse faite à Mai. Les préparatifs terminés, Yuji, Megumi, Yuta, Hakari, Panda et Maki se tiennent prêts à plonger dans l’arène des colonies du Culling Game.
Chacun porte ses blessures et ses doutes, mais tous partagent la même résolution : mettre fin aux machinations de Kenjaku, sauver Tsumiki Fushiguro de ce jeu cruel, et libérer Satoru Gojo de sa prison scellée. L’heure est venue d’entrer dans la partie la plus mortelle de leur vie..